Biyolojide Kuantum Etkileri

Son zamanlarda, kuantum etkilerinin bazı biyolojik süreçlerde oynayabileceği rol hakkında artan bir ilgi ve tartışma olmuştur. Burada, bu tür etkilerin iki yoğun incelenen örneği tartışılmaktadır: Fotosentezde enerji taşınımının verimliliğinde kuantum koheransının etkisi ve kuşların manyetik pusulasındaki radikal çift mekanizması. Bu çalışmada, bu etkilerin anlaşılmasına yardımcı olan teorik ve deneysel çalışmaların bir incelemesi, biyolojik alaka düzeyleri hakkında tartışma zemini sağlamaktadır. Bu çalışmanın bulguları, kuantum koheransının fotosentetik sistemlerde enerji transferinin verimliliği için kritik olabileceğini, oysa radikal çift mekanizmasına dayanan bir manyetik pusula fikrini desteklemek için daha fazla kanıta ihtiyaç duyulduğunu göstermektedir. Ek olarak, bu iki alandaki mevcut araştırmalardaki boşluklar belirlenmekte ve daha fazla çalışma için önerilerde bulunulmaktadır.

Giriş

Son yıllarda bilim camiasını büyüleyen, kuantum fiziği ile biyoloji arasındaki bağlantı ve kuantum etkilerinin canlı bir organizma gibi “ıslak, gürültülü ve sıcak” ortamlarda hayatta kalabileceği fikridir. Davydov’a göre, “Biyoloji ve Kuantum Mekaniği” adlı kitabında, kuantum mekaniğinin son derece küçük atomik ve moleküler ölçeklerde meydana gelen biyolojik süreçleri açıklamak için gerekli olduğunu belirtirken, Abbott ve arkadaşları “Yaşamın Kuantum Yönleri” adlı kitaplarında “kuantum mekaniğinin, karmaşık ara kimya olmadan yaşamın doğrudan atom dünyasından ortaya çıkmasını sağladığı” iddiasında bulunuyorlar. Bu nedenle, bir araştırmacının kuantum etkilerinin biyolojideki rolünün önemsiz olup olmadığını keşfetme motivasyonunun neden açık olduğu anlaşılmaktadır.

Koku alma, solunum ve fotosentezde elektron tünellemesi, enzim katalizinde hidrojen tünellemesi, görmede fotoizomerizasyon, fotosentezde kuantum tutarlılığı ve kuş navigasyonundaki radikal çiftleri gibi biyolojide birçok kuantum etkisi örneği bulunmasına rağmen, bu çalışma, hem teorik hem de deneysel olarak kapsamlı bir şekilde incelenmiş olan son iki konuya odaklanmaktadır.

Fotosentezde, pigment protein kompleksleri tarafından yakalanan güneş enerjisi, kimyasal enerjiye dönüştürülebilmesi için reaksiyon merkezine aktarılır. Enerji transferinin yüksek verimliliğinin yalnızca molekülden moleküle klasik, tutarsız enerji transferi ile açıklanamayacağı, ancak dalga benzeri bir enerji transferi — kuantum tutarlılığı açısından yorumlanabileceği öne sürülmüştür. Uzun ömürlü tutarlılıklar, 2D elektronik spektroskopi teknikleri kullanılarak fotosentetik sistemlerde incelenmiştir. İlk olarak Engel ve ark. 2007'de Fenna-Matthews-Olson kompleksinde kriyojenik sıcaklıklarda uzun ömürlü tutarlılık gözlemlemişlerdir [7].

Radikal çift mekanizması ilk olarak 1978'de K. Schulten tarafından kuşlarda manyetik algının temeli olarak öne sürülmüştür ve kuşların manyetik pusulasının bir “kimyasal pusula” olduğunu öne sürmektedir. Bu, eşleşmemiş bir elektron spinine sahip bir molekül çifti (radikal çifti) oluşturan ışıkla başlatılan kimyasal reaksiyonlara dayanır ve bu çift harici ve dahili manyetik alanlara duyarlıdır. Bugüne kadar, radikal çiftin bu tür alanlara duyarlı olacağı ve dolayısıyla kuşların manyetik pusulasının bozulacağı beklentisiyle kuşları radyo-frekans salınımlı alanlara maruz bırakarak test edilmiştir [9].

Peki, bu özel etkiler üzerine araştırmalar neden motive edilmeli ve gelişmekte olan teknolojilerde uygulamaları neler olur? Fotosentezde kuantum koheransının anlaşılması, güneş enerjisini daha verimli bir şekilde kullanabilen cihazlar tasarlamak için kullanılabilir, oysa kuşlardaki manyetik algıdaki radikal çift mekanizmasının daha iyi bilinmesi, göçmen kuşların uzun mesafeler kat ederken yönlerini bulma yeteneklerini anlamaya yardımcı olacaktır. Geliştirilmiş manyetik algılama için yapay bir pusula yapımında da kullanılabilir.

Bu çalışmanın amacı, kuantum tutarlılığı ve radikal çift mekanizması kavramlarını sırasıyla fotosentezde ve kuşlarda manyetoresepsiyonda tanıtmak ve bu alanlardaki güncel deneysel çalışmaların bir özeti aracılığıyla biyolojik önemlerini tartışmaktır. Makalenin ilk bölümü, Frenkel eksiton modeli çerçevesinde, fotosentetik sistemlerde enerji transferinin verimliliğinde kuantum tutarlılığının bir tartışmasıyla başlar. Ayrıca, çevrenin indüklediği kuantum tutarlılığı ve dekohorens etkileşiminin enerji transferinin verimliliğini artırdığı gürültü destekli taşıma modelini tanıtır. Ardından, 2D Fourier dönüşümlü elektronik spektroskopinin kuantum tutarlılıklarını incelemek için bir araç olduğu deneylerin bir incelemesiyle devam eder.

Radikal çift mekanizmasını ve kuşların aviyan manyetik pusulasının özellikleriyle uyumluluğunu açıklar ve manyetoresepsiyonda radikal çift mekanizmasının rolüne ilişkin deneysel testlerin bir taslağıyla devam eder.

1. Fotosentez

1.1 Teori

Fotosentez, güneş ışığının canlı bir organizma tarafından toplanıp, çeşitli aktiviteleri için yakıt olarak kullanılan kimyasal enerjiye dönüştürüldüğü biyolojik süreçtir. Fotosentez, pigment protein ışık toplama komplekslerinin güneş ışığını emmesi ve uyarılmış durumdaki enerjiyi, uyarılmış durumların ayrılmış yüklere dönüştürülmesinin gerçekleştiği reaksiyon merkezine aktarmasıyla başlar. Reaksiyon merkezleri, küçük emilim kesit alanlarına sahip oldukları ve “pahalı” oldukları için ışığı toplayamazken, ışık toplama komplekslerindeki fotosentetik pigment molekülleri “ucuzdur” ve reaksiyon merkezlerinin emilim kesit alanını artırarak çok yüksek verimlilikte çalışmalarını sağlarlar. Işık toplama sistemlerindeki enerji transferi, pigment protein kompleksleri tarafından emilen güneş ışığı fotonlarının neredeyse tamamının reaksiyon merkezine ulaşması nedeniyle oldukça verimlidir [5].

Son çalışmalarda, uzun ömürlü kuantum tutarlılığının bu yüksek verimlilikten sorumlu olduğu öne sürülmüştür. Peki, ışık toplama durumunda kuantum tutarlılığı ne anlama gelir? Bu noktada, eksiton durumları arasındaki tutarlılık kavramını tanıtmak faydalı olacaktır. Bir foton bir ışık toplama kompleksi tarafından yakalandığında, eksiton adı verilen uyarılmış bir moleküler durum oluşur. Eksitonlar, uyarılmış durumların lineer kombinasyonlarıdır (kuantum süperpozisyonları). İki veya daha fazla pigment molekülü üzerinde uzanırlar ve aynı enerjilere sahip değillerdir (düzensizlik), bu nedenle lokalize olma eğilimindedirler. Ancak, yörüngelerinin örtüşmesi için yeterince yakın olan pigment molekülleri arasındaki elektronik kuplaj, birden fazla delokalize uyarılmış durum oluşturur. Bu şekilde, enerji farklarına rağmen eksitonlar arasında dalga benzeri bir şekilde tutarlı enerji transferi gerçekleşir.

Bu, uyarılma enerjisinin molekülden moleküle tutarsız bir şekilde sıçradığı ve durumların lokalize olduğu klasik Förster tipi enerji transferinden (FRET) farklıdır. Pigment grupları içinde uyarılmanın tutarlı bir şekilde paylaşılabilmesi için, aralarındaki kuplajın güçlü olması gerekir, aksi takdirde uyarılmanın yayılması tutarsızdır (FRET). Pigment molekülleri arasındaki elektronik etkileşimler, bunlar birbirine yakın paketlendiğinde önemlidir. Bir fotosentetik kompleksteki tek bir uyarılma, Frenkel eksiton modeli ile tasvir edilebilir. N-kromofor sistemi için bu modeldeki Hamiltonyen şu şekilde ifade edilebilir:

burada Em​ site enerjileri ve Vmn​ ise n’inci ve m’inci kromoforlar arasındaki elektronik kuplajdır. ∣m⟩ durumu, m kromoforunun uyarılmış halini belirtir [1, 22, 23].

Elektronik uyarılmalar, eksitonları çevreleyen ve eksitonların yüksek enerji durumlarından daha düşük enerji durumlarına gevşemesini indükleyen protein solvatlama banyosu tarafından modüle edilir. Sistem-banyo Hamiltoniyeni şu şekilde verilir:

burada qmq enerji transferini içeren, banyo ile kromoforlar arasındaki etkileşimleri tanımlayan “banyo koordinat operatörleri”dir. Protein ortamının enerji transferinin verimliliğindeki rolü kritiktir. Daha önce belirtildiği gibi, bölgeler arasındaki enerji farkı, eğer aralarındaki elektronik kuplajla karşılaştırıldığında büyükse, onların lokalize olmasına neden olur. Sistem-banyo etkileşimi, bölge enerjilerinde dalgalanmalara yol açar, bu da termal faz kaybına (veya koherans kaybına) neden olur. Bu dalgalanmalar nedeniyle, enerji seviyeleri genişler ve aralarındaki boşluk azalır, bu da bu seviyelerin üst üste binmesine neden olur. Protein banyosundaki titreşimlerin artması nedeniyle sıcaklık arttıkça bölge enerjilerindeki dalgalanmalar artar ve faz kaybını artırır.

Faz kaybı ve koheransın etkileşimi büyük önem taşır, çünkü hem koheransın hem de dekoheransın birleşimi, sadece oranı değil, aynı zamanda uyarılma enerjisi transferinin verimini de artırarak, mükemmel bir koherent sisteme kıyasla çok daha verimli bir enerji taşınmasına neden olur. Buna gürültü destekli taşıma modeli [24, 15] denir.

Kromoforlar arasında güçlü, ancak sistem-ortam kuplajının zayıf olduğu durumlarda, Redfield teorisi tanıtılmalı ve bu teori gevşeme ve faz kaybını hesaba katar [29, 22]. Redfield Ana Denklemi şu şekilde verilir:

burada ρ^ρ^​ yoğunluk matrisidir ve H^H^ sistem Hamiltonyenini temsil eder. Gevşeme süperoperatörü K^K^ ile gösterilir ve gevşeme dinamiğini tanımlar. Köşeli parantezler komütatörü ifade eder. Yoğunluk matrisi şu şekilde ifade edilir:

Bu matrisin diyagonal olmayan elemanları ρijρij​ tutarlılıkları temsil ederken, diyagonal elemanlar ρii=⟨cici∗⟩ρii​=⟨ci​ci∗​⟩ popülasyonlara karşılık gelir. Eksitonlar i ve j sırasıyla ∣ei⟩∣ei​⟩ ve ∣ej⟩∣ej​⟩ ile temsil edilir. Popülasyonlar, tutarlılıkların aksine, salınımlı bir faz ile evrilmez. Diyagonal elemanların değişim hızı şu şekilde verilir:

Buradaki tüm κκ elemanları, gevşeme süperoperatörünün elemanlarıdır. Bu denklemin ilk terimi, popülasyonlar arasındaki klasik, tutarsız Förster rezonans enerji transferini temsil ederken, ikinci terim, popülasyonlar ve tutarlılıklar arasındaki kuplajdan kaynaklanan ve popülasyonların tutarlılıkların salınımlı davranışını benimseyeceğini gösteren tutarlı kuantum enerji transferini temsil eder. Bu tutarlılıkların, durumlar arasındaki enerji farkına karşılık gelen bir salınım frekansı vardır [30, 31].

Fotosentetik sistemlerde tutarlılığın getirdiği bir avantaj şu şekilde açıklanabilir: Kuantum tutarlılığı, uyarılmaların kompleks içinde aynı anda farklı yolları test etmesine olanak tanır, böylece enerji peyzajındaki yerel minimumlara takılmalarını önler ve enerji transferinin verimliliğini artırır. Enerji peyzajının anormal olduğu ve reaksiyon merkezine eğilimli olmadığı üst bitkilerde tutarlılığın daha önemli olduğu düşünülmektedir [16, 28, 32, 33].

1.2 Deneyler

İki Boyutlu Fourier Dönüşümü Elektronik Spektroskopisi

Teorik çalışmaların yanı sıra, fotosentetik ışık toplama komplekslerindeki kuantum tutarlılıklarının araştırılması ve bu tutarlılıkların protein ortamıyla olan etkileşiminin enerji transfer verimliliğindeki rolü üzerine dikkate değer miktarda deneysel çalışma yapılmıştır. Bu tutarlılıkları incelemek için kullanılan en yaygın deneysel araç 2D Fourier dönüşümü elektronik spektroskopisidir. Bu yöntem, numuneyle etkileşime giren ve üçüncü dereceden bir sinyal yaymasına neden olan üç lazer darbesi kullanır.

Birinci lazer darbesi ile temel ve uyarılmış durumlar arasındaki bir süperpozisyon (bir kuantum tutarlılığı) oluşturulur, ikinci lazer darbesi ile uyarılmış durumlar arasındaki bir süperpozisyon (sıfır kuantum tutarlılığı) oluşturulur ve üçüncü lazer darbesi ile temel ve uyarılmış durumlar arasındaki ikinci bir süperpozisyon (ikinci bir kuantum tutarlılığı) oluşturulur. Birinci ve ikinci lazer darbeleri arasındaki zamana tutarlılık süresi τ denir. İkinci ve üçüncü lazer darbeleri arasındaki zamana bekleme süresi T, üçüncü darbe ile sinyal arasındaki zamana ise yeniden fazlandırma süresi t denir. Tutarlılık frekansı ωτ ve yeniden fazlanma frekansı ωt, sinyalin τ ve t boyunca Fourier dönüşümü ile elde edilir.

Koherans, gecikme süreleri τ ve t boyunca zıt (aynı) yönlerde geliştiğinde bir yeniden fazlanma-foton yankısı (yeniden fazlanmayan serbest indüksiyon bozunumu) sinyali tespit edilir. Yeniden fazlanmayan sinyal, ilk iki darbenin sırası değiştirilerek elde edilebilir. Yeniden fazlanma ve yeniden fazlanmayan sinyalin toplamı, genel sinyale eşittir. Yeniden fazlanma spektrumlarında, durumlar arasındaki koheranslar çapraz zirvelere katkıda bulunur (ωτ ≠ ωt) ve popülasyon salınımları diyagonale katkıda bulunur (ωτ = ωt).

Diyagonaldeki kuantum vurumu, eksitonun diyagonal zirvesindeki tüm diğer eksitonlarla sıfır kuantum koheranslarından çok sayıda frekans içerirken, çapraz zirvedeki sinyal, bu çapraz zirveye neden olan iki eksiton arasındaki enerji farkına karşılık gelen tek bir frekans içerir. Bu nedenle, tek bir koheransın ömrü doğru bir şekilde ölçülmek istendiğinde, diyagonaldeki sinyal yerine çapraz zirvedeki sinyal incelenir [27, 28, 30, 32].

Fenna-Matthews-Olson Kompleksi

Yeşil kükürt bakterilerinden elde edilen Fenna-Matthews-Olson (FMO) kompleksi, fotosentetik sistemlerde enerji transferinin incelenmesi için paradigmatik bir modeldir. Her monomerin yedi Bakteriyoklorofil (BChlα) kromoforuna sahip olduğu üç monomere sahiptir. Bunlar, yedi dejenerasyon olmamış durum oluşturacak şekilde düzenlenmiştir. Dahası, FMO kompleksi ışık emmez, ancak en büyük klorosomu reaksiyon merkezine bağlayarak uyarılmaların verimli bir şekilde transferini sağlar. Ek olarak, protein hidrofiliktir/suda çözünür ve bu da hazırlık ve numune işlemeye yardımcı olur. Son olarak, yapısı basit ve iyi bilinmektedir ve yedi kromofordaki geçişlerden kaynaklanan absorpsiyon spektrumu, bir Ti:Safir sistemi tarafından üretilen ultra hızlı bir darbenin dalga boyu aralığına düşer. Bu, FMO kompleksini ultra hızlı lazer sistemleriyle uyumlu hale getirir.

Şekil 1: FMO kompleksinin eksitonik temeldeki yapısı. Yedi adet BChlα kromofor/siti A-G ile gösterilmiştir. Siyah oklar, eksiton çiftleri 1–3 ve 3–7 arasındaki sıfır kuantum tutarlılıklarını göstermektedir (modifiye edilmiş) [34].

Işık Toplama Komplekslerindeki Tutarlılıkların Araştırılması

Engel ve ark. tarafından 2007'de ilk kez fotosentetik komplekslerde uzun ömürlü tutarlılıklar gözlemlenmiştir [7]. Özellikle, 2D elektronik spektroskopisi kullanarak 77 K’de FMO kompleksinde uzun ömürlü tutarlılıklar için kanıt elde etmişlerdir. Deneysel çalışmalarından elde edilen ve farklı bekleme sürelerinde alınan, popülasyon zamanının (bekleme zamanı) 0–660 fs aralığında olduğu 2D spektrumları Şekil 2'de gösterilmektedir.

Şekil 2: FMO kompleksi için temsili 2B spektrumlar, 77 K sıcaklıkta T = 0, 155, 280, 600 fs bekleme süreleri için gösterilmiştir. Siyah oklar eksiton 1 diyagonal tepe noktasını, beyaz oklar ise eksiton 1–3 çapraz tepe noktasını göstermektedir [7].

Bu spektrumdaki kuantum vurma sinyali 660 fs boyunca devam eder, bu da eksitonlar arasındaki elektronik tutarlılığı düşündürmektedir. Eksiton 1 diyagonal tepe noktası ve eksiton 1–3 çapraz tepe noktasının daha ileri incelemeleri, FMO kompleksinde kuantum tutarlılığının güçlü kanıtlarını sunmaktadır. Bekleme süresinin bir fonksiyonu olarak eksiton 1 diyagonal tepe noktasının genliğinin bir grafiği, veri noktalarının bir Fourier interpolasyonu ile bağlandığı ve Fourier interpolasyonu ile elde edilen güç spektrumu Şekil 3'te gösterilmektedir.

Deneysel olarak elde edilen güç spektrumu, tahmin edilen eksiton spektrumu ile tutarlıdır, bu da eksiton 1 diyagonal tepe noktasından gelen sinyalin elektronik tutarlılıktan kaynaklandığı anlamına gelir. Eksiton 1–3 çapraz tepe noktasından elde edilen sinyal ve ilgili güç spektrumu Şekil 4'te gösterilmektedir.

Şekil 3: Sol: Bekleme süresinin bir fonksiyonu olarak eksiton 1 diyagonal tepe noktasının genliği, veri noktaları Fourier interpolasyonu ile bağlanmıştır. Sağ: Fourier interpolasyonu ile elde edilen güç spektrumu (değiştirilmiş) [7].

Şekil 4: a: Veri noktalarının Fourier interpolasyonu ile bağlandığı eksiton 1–3 çapraz zirvesinden gelen sinyal. b: Eksiton 1–3 çapraz zirvesi için güç spektrumu. Eksitonlar 1 ve 3 arasındaki enerji farkına karşılık gelen frekans kırmızı bir çizgiyle gösterilmiştir [7].

Erken bekleme sürelerinde eksiton 1–3 çapraz tepe noktasından herhangi bir vurma olmaması, elektronik tutarlılığın daha geç bir zamanda bir çift eksitondan eksiton 1–3 çiftine aktarıldığını önermektedir ve bu nedenle FMO kompleksinde elektronik tutarlılık transferinin gerçekten gerçekleştiği anlamına gelir. Zhu ve ark. ile Kais ve ark.’nın teorik çalışmalarına göre, FMO kompleksindeki kuantum tutarlılığının zaman ölçeği 77K’de 650 fs’dir, bu da bu deneyde bulunan elektronik tutarlılığın ömrü ile karşılaştırılabilir. Elde edilen diğer deneysel sonuçlarla birlikte bu, enerji transferinin FMO kompleksindeki kuantum tutarlılığı nedeniyle dalga benzeri olduğunu göstermektedir [28].

Panitchayangkoon ve ark. [37], 2D Fourier dönüşümü elektronik spektroskopisi kullanarak, FMO kompleksinde 277K’de yaklaşık 300 fs zaman ölçeğinde kuantum tutarlılığının devam ettiğini deneysel olarak göstermiştir. Şekil 5'te gösterilen yeniden fazlanma ve yeniden fazlanmayan sinyallerin davranışındaki fark, 277K’de gözlemlenen sinyalin elektronik tutarlılıktan kaynaklandığını göstermektedir.

Şekil 5: Çapraz tepe üzerindeki yeniden fazlandırma sinyali kırmızı çizgiyle, diyagonal üzerindeki yeniden fazlandırma sinyali ise mavi çizgiyle gösterilmiştir. Aynı çapraz tepedeki yeniden fazlandırma yapmayan sinyal yeşil çizgiyle belirtilmiştir (değiştirilmiş) [28].

Özellikle, çapraz tepe noktasındaki yeniden fazlanma sinyali kuantum atımları sergileyerek azalırken, ana diyagonaldeki yeniden fazlanma sinyali bekleme süresi boyunca üstel olarak azalır. Eksitonlar 1 ve 3 arasındaki tutarlılığın faz kaybolma oranı, Şekil 6'da gösterildiği gibi sıcaklıkla doğrusal bir artış göstermiştir.

Şekil 6: Vuruş sinyalleri sıcaklık arttıkça daha hızlı azalır ve faz kaybı oranının sıcaklığa karşı çizilen grafiği, faz kaybı oranının sıcaklıkla doğrusal olarak arttığını göstermektedir [28].

Faz kaybolma oranının sıcaklıkla artması, çevrenin faz kaybolmaya neden olduğunu gösterir, çünkü sıcaklık arttıkça, protein banyosundaki titreşimler artar. 277K’deki tutarlılığın ömrü 300 fs olarak tahmin edilmiştir, bu da 77 K’deki ömürden çok daha kısadır. Fizyolojik sıcaklıkta uzun koherans ömrünün yanı sıra, koherans, faz ayrışmasıyla yok edilmeden önce neredeyse iki salınım döngüsünü tamamladı, bu da ideal transfer verimliliği koşullarını sağlıyor. Fleming ve ark. tarafından yapılan sayısal hesaplamalar, kuantum koheransının FMO kompleksinde oda sıcaklığında yaklaşık 350 fs sürdüğünü göstermektedir.

Deniz kriptofitleri Rhodomonas CS24'ten elde edilen ışık toplama proteinleri fikoeritrin (PE545) ve fikosiyanin (PC645) ile Chroomonas CCMP270 üzerinde sırasıyla Collini ve ark. tarafından [38] fizyolojik sıcaklıkta 2D spektroskopi kullanılarak çalışılmıştır. PC645'te, proteinin merkezindeki uyarılmış durumlar DBV+ ve DBV− (iki dihidrobiliverdin (DBV) molekülü arasındaki kuplajdan kaynaklanan) ve proteinin çevresindeki DBV durumları ile iki mesobiliverdin (MBV) molekülü arasındaki koheranslar ortaya çıkar.

Şekil 7: Sol: DBV durumları arasındaki tutarlılık nedeniyle kuantum vurma sinyalleri. Kırmızı çizgiyle gösterilen üst çapraz tepe, tutarlılığı temsil eder |DBV+⟩⟨DBV−| ve siyah çizgiyle gösterilen alt çapraz tepe, tutarlılığı temsil eder |DBV−⟩⟨DBV+|. Sağ: DBV+ ve MBV durumları arasındaki tutarlılık nedeniyle kuantum vurma sinyalleri (değiştirilmiş) [38].

Her iki grafikte de tutarlılıklar 400 fs’den daha uzun bir ömre sahiptir, bu da PC645'te kuantum tutarlılığı yoluyla enerji transferini düşündürmektedir. Harel, E. ve Engel, G. S. tarafından mor bakterilerdeki ışık toplama kompleksi 2'deki (LH2) B800 ve B850 bantları arasındaki kuantum tutarlılığını oda sıcaklığında incelemek için gradyan destekli foton yankısı spektroskopisi (GRAPES) kullanılmıştır. LH2'nin 2D spektrumlarındaki üst çapraz tepe bölgesinden gelen sinyallerin yaklaşık 400 fs’lik bir ömre sahip olduğu gözlemlenmiştir.

Şekil 8: Tutarlılıkla ilgili bir polarizasyon dizisi kullanılarak elde edilen 2D, yeniden fazlandırmayan spektrumların mutlak değerleri, farklı bekleme sürelerinde gösterilmiştir. Spektrumlar 77K’de elde edilmiştir [39].

Cohen ve ark. ayrıca, LH2'deki koherans dinamiklerini araştırmak için koherans-spesifik polarizasyon dizisini kullanmışlardır. 77K’de yapılan bu deneyde sinyaller LH2'deki B800 ve B850 bantları arasındaki kuantum tutarlılığına atfedilir; bu tutarlılığın ömrü, oda sıcaklığında LH2'de [35] tarafından 150 fs olarak bulunan tutarlılığın ömründen çok daha uzundur.

Şekil 9: Yeniden fazlandırma dışı spektrumların entegrasyonu ile elde edilen bekleme süresine karşı entegre yoğunluk [39].

Uzun ömürlü koheransların bozunma süresinin 700–900 fs olduğu, kısa ömürlü koheransların zaman ölçeğinin ise yaklaşık 49 fs olduğu tahmin edilmiştir. Mor bakteri Rhodobacter sphaeroides’nin reaksiyon merkezindeki bakteriyofeytin (H) ve aksesuar bakteriyoklorofil (B) arasındaki koherans dinamiği, Lee ve ark. tarafından iki renkli elektronik koherans foton yankısı deneyi (2CECPE) kullanılarak incelenmiştir. H ve B durumlarının süperpozisyonundan kaynaklanan sıfır kuantum tutarlılığının ömrü, 77 K’de 440 fs ve 180 K’de 310 fs olarak tahmin edilmiştir.

Bu deneylerden dikkat çekici üç nokta bulunmaktadır: Birincisi, tespit edilen sinyallerin titreşimsel tutarlılıklardan veya popülasyon sinyallerinden ayırt edilebilir olduğu ve fotosentetik kompleksler içindeki kuantum tutarlılıklarına haklı olarak atfedildiği. İkincisi, bu tutarlılıkların kompleksler içindeki enerji transferini etkileyecek kadar uzun bir ömre sahip olduğu bulundu. Üçüncüsü, kuantum tutarlılıklarının faz kaybolma oranının sıcaklıkla artması, protein ortamının faz kaybolmaya neden olduğunu ancak aynı zamanda ömürlerini artırarak kuantum tutarlılıklarını koruduğunu göstermektedir. Bu nedenle, fotosentetik komplekslerdeki enerji transferinin yüksek verimliliğinin kuantum tutarlılığına ve protein ortamı ile etkileşimine bağlı olduğu sonucuna varmak mantıklıdır.

2. Kuş Navigasyonu

2.1 Teori

Kuşların Avian Manyetik Pusulasının Özellikleri

Balıklar, böcekler, amfibiler, memeliler, sürüngenler ve kuşlar dahil olmak üzere birçok tür, yön ve konum bilgisi elde etmek amacıyla, insanlar gibi değil, Dünya’nın manyetik alanını algılama yeteneğine sahiptir. Kuşlarda, avian manyetik pusulanın bazı özel özellikleri vardır:

• i) Eğim Pusulası: Kutupluluğa dayanmaz, manyetik Güney ile manyetik Kuzey arasında ayrım yapamaz. Manyetik alanın eğimine dayanır. Manyetik alanın dikey veya yatay bileşeninin tersine çevrilmesi, kuşların normal göç yönlerinin tersi yönde yönelmelerine neden olur. Her iki bileşen de tersine çevrilirse, kuşlar normal göç yönlerinde yönelir.
• ii) Fonksiyonel Pencere: Kuşlar, yerel jeomanyetik alanın yoğunluğundan %30 daha düşük veya daha yüksek yoğunluklara maruz kaldıklarında yönlerini kaybederler, ancak yeni yoğunluğa bir süre maruz kaldıktan sonra tekrar yönlerini bulabilirler.
• iii) Işığa Bağlılık: Kuşlar, mavi ve yeşil ışık gibi monokromatik ışık altında veya tam spektrumdaki “beyaz” ışık altında normal göç yönlerinde iyi yönlenirler. Uzun dalga boylarına sahip ışık (kırmızı ışık) altında yönlerini kaybederler [9, 42, 44].

Kuş Manyetik Pusulasının Altında Yatan Mekanizma

Kuşların manyetik pusulasının temelini oluşturan iki baskın mekanizma önerilmektedir. İlk mekanizma, kuşların üst gagasında bulunan manyetit reseptörlerinin manyetik bilgi tespitinde rol oynadığını öne sürmektedir. Bu manyetit tabanlı manyetoresepsiyon, manyetik alan tarafından manyetit parçacıklarına uygulanan kuvvetlerle ilişkilidir, bu nedenle klasik bir mekanizma olarak düşünülebilir. Yön yerine konuma ilişkin bilgi sağlar. Ancak, kuşların üst gagası anestezi edildiğinde göç yönelimlerinin etkilenmediği gösterilmiştir [47].

İkinci mekanizma olan radikal çift mekanizması, ışığın başlattığı kimyasal reaksiyonların radikal çiftler oluşturduğu bir “kimyasal pusula” önermektedir. Radikal çift mekanizması şu şekilde açıklanmaktadır: Bir D donör molekülü ışık emilimiyle uyarılır ve bir A alıcı molekülüne bir elektron aktarır. Bu, her molekülün eşleşmemiş bir elektronu ve dolayısıyla eşleşmemiş bir elektron spini olduğu bir molekül çifti ile sonuçlanır. Bu çifte radikal çift denir.

Elektron transferi gerçekleştikten sonra, radikal çift başlangıçta elektron spinlerinin anti-paralel olduğu bir singlet uyarılmış durumda bulunur. Ancak, elektron spinlerinin paralel olduğu triplet duruma singlet durumdan geçişler ve tersi meydana gelir. Bu, Singlet-Triplet (S-T) ara dönüşümü olarak adlandırılır. Radikal çiftin iki durum arasında salınımı tamamen kuantum tutarlı bir süreçtir.

Her bir elektron spinine bir manyetik moment bağlı olduğundan, S-T ara dönüşümü hem iç hem de dış alanlardan etkilenir. Dış alan, örneğin Zeeman etkileşimi olarak bilinen bir olgu olan enerji seviyelerinin ayrılmasını indükleyen jeomanyetik alan olabilir. İç alanlar, elektron spinleri ile donör ve akseptör moleküllerin manyetik çekirdekleri arasındaki hiperince etkileşimlerden kaynaklanır.

Şekil 10: Radikal çift mekanizması. Işık, verici molekül D tarafından emilir ve bu da bir elektronu alıcı molekül A’ya aktarır. Bu, başlangıçta tekli (singlet) durumda olan radikal çifti oluşturur. Tekli durumdan üçlü duruma ve tersine geçişler, hem iç hem de dış manyetik alanlar tarafından yönlendirilir [50].

Manyetik alan gücü, hiperince etkileşimlerin gücüne kıyasla zayıfsa, S-T ara dönüşümü artar ve her iki durumdan da daha fazla ürün oluşur. Manyetik alan gücü, ince çizgi kuplajlarının gücüyle karşılaştırılabilir olduğunda, S-T ara dönüşümü bastırılır. Radikal çiftinin Dünya’nın manyetik alanına (yaklaşık 50 μT) benzer bir güce sahip zayıf bir alana duyarlı olması için, radikal çiftinin ömrü yaklaşık 1 μs olmalıdır.

Stokastik Liouville denklemi, birleşik tutarlı S-T ara dönüşümünü ve singlet ve triplet durumlarından ürün oluşumunu temsil eder:

Birinci terim, tekli halden üçlü hale ve tersine tutarlı geçişi temsil eder; ikinci terim, tekli halden ürünlerin oluşumunu temsil eder ve üçüncü terim, üçlü halden ürünlerin oluşumunu ifade eder. Semboller ρ, PSPS​ ve PTPT​ sırasıyla yoğunluk matrisini, tekli duruma izdüşüm operatörünü ve üçlü duruma izdüşüm operatörünü temsil eder. Radikal çiftin Hamiltoniyeni H şu şekilde verilir:

A hiperince tensördür, I ve Si(i=1,2) sırasıyla çekirdeğin ve elektronların spin operatörleridir. μBμB​ Bohr manyetonudur. Elektronik g faktörü elektronlar için yaklaşık 2'ye eşittir. B manyetik alanı temsil eder.

Şekil 11: Sadece radikallerden birinin hiperince etkileşimlere sahip olduğu bir çekirdek ve iki elektron spininden oluşan bir sistem [55].

Görsel Temelli Manyetik Pusula

Radikal çift mekanizması, kuşların manyetik pusulasının özelliklerini açıklayabilir: Radikal çift mekanizmasının ilk adımı, pusulayı ışığa bağımlı hale getiren ışık emilimini gerektirir. Dahası, radikal çift süreçleri nedeniyle bir kuşun retinasında oluşan desenler, kuş ya manyetik alan çizgilerine paralel ya da anti-paralel baktığında aynıdır, bu da bu desenlerin manyetik alan ekseni etrafında bir simetriye sahip olduğunu ima eder ve kuş pusulasının bir eğim pusulası olduğunu gösterir. Son olarak, desenler manyetik alanın yoğunluğuna bağlıdır. Radikal çift mekanizmasının kuşların manyetik pusula özellikleriyle uyumluluğu, pusulanın altında yatan en olası mekanizma olmasını sağlamaktadır.

2.2 Deneyler

Radikal Çift Mekanizmasının Test Edilmesi

Eğer radikal çift mekanizması, Dünya’nın manyetik alanı gibi zayıf bir manyetik alana duyarlıysa, o zaman Zeeman ve hiperince etkileşimlerin neden olduğu yarılma frekansına karşılık gelen bir frekansta salınan bir radyo frekansı alanına da duyarlı olmalıdır. Radyo frekansı alanları, manyetite dayalı bir mekanizmayı etkilemez, bu nedenle radyo frekansı alanlarıyla deneyler yapıldığında bu mekanizmanın kuşların manyetik pusulasındaki rolü dışlanır.

Thalau ve ark. tarafından, Avrupa kızılgerdanlarının iki göç mevsimi boyunca, yerel jeomanyetik alana eklenen salınımlı bir alanın etkisinin yanıtı araştırılmıştır. Kuşlar 565 nm dalga boyunda yeşil ışık altında üç farklı koşulda test edildi: Sadece yerel jeomanyetik alanda (46.000 nT); jeomanyetik alana paralel 485 nT yoğunluğunda 1.315 MHz salınımlı bir alan varlığında; ve jeomanyetik alana göre 24° açıyla salınımlı alan varlığında.

Şekil 12: Kuşların iki göç mevsimi boyunca üç koşulda yönelimi. Birinci ve ikinci sütunlar sırasıyla ilkbahar ve sonbahardaki tepkilere karşılık gelir. Birinci satır, yalnızca jeomanyetik alandaki tepkileri; ikinci satır, buna paralel eklenen salınımlı alandaki tepkileri; üçüncü satır, jeomanyetik alana 24° açıyla eklenen salınımlı alanla birlikte tepkileri göstermektedir. Kuşların ortalama vektörleri üçgenlerle ve genel ortalama vektörleri oklarla gösterilmektedir [52].

Sadece yerel jeomanyetik alanda ve jeomanyetik alana paralel salınımlı alan varlığında kuşlar normal göç yönlerinde ilerlediler. Ancak, statik jeomanyetik alana 24° açıyla süperpoze edildiğinde, kuşların tepkisi her iki göç mevsiminde de bozuldu. Bu bozulma, jeomanyetik alanla küçük yoğunluğuna rağmen, frekansının jeomanyetik alanın neden olduğu bölünme frekansıyla rezonans halinde olması gerçeğine atfedilir.

Ritz ve ark. [46], Avrupa kızılgerdanlarının yeşil ışığa maruz kalma durumundaki tepkileri üzerindeki salınımlı alanların etkilerini de incelemişlerdir. On iki kuş, sadece yerel jeomanyetik alanda (46.000 nT), 7 MHz salınımlı bir alanın varlığında 0°, 24° ve 48° açılarda (470 nT), ve son olarak 85 nT şiddetinde 0.1–10 MHz frekans aralığında bir gürültü alanının jeomanyetik alana eklenmesiyle beş farklı koşulda test edilmiştir. Kuşlar, sadece jeomanyetik alan varlığında veya salınımlı alan jeomanyetik alana paralel olduğunda kendi göç yönlerine (kuzey-kuzeydoğu) yöneldiler, ancak salınımlı alan 24° veya 48° açıda olduğunda ve gürültü alanına maruz kaldıklarında yönlerini kaybettiler.

Şekil 13: Beş koşul altında ilkbahar göçü sırasında on iki Avrupa kızılgerdanının yönelimleri: (a) yalnızca statik alanda, (b) jeomanyetik alana eklenen bir gürültü alanı varlığında, ve 7 MHz salınımlı bir alan varlığında © 0°, (d) 24° ve (e) 48° statik alana göre [46].

Wiltschko ve ark. [44] tarafından gerçekleştirilen benzer bir deneyde, Avrupa kızılgerdanları 480 nT yoğunlukta ve yerel jeomanyetik alan çizgilerine göre 24°’de salınımlı alanlara maruz bırakıldı. Salınımlı alanların frekansları 0.01, 0.03, 0.10, 0.50, 0.65, 1.315, 2.63 ve 7 MHz idi. 0.01 ve 0.03 MHz frekanslı salınımlı alanların varlığında, tepkiler yalnızca jeomanyetik alandaki tepkilerle aynıydı. Kuşlar 0.10 veya 0.50 MHz alanlara maruz kaldıklarında hafifçe yönleri şaştı, geri kalan daha yüksek frekanslarda ise tamamen yönleri şaştı. Yazarlar, radikal çift ömrünün yaklaşık değerini 2–10 μs olarak vermektedir.

Kuşlar ayrıca Zeeman bölünme frekansına (1.315 MHz) karşılık gelen frekansta ve 0.658 ve 2.63 MHz’de (sırasıyla rezonans frekansının yarısı ve iki katı) test edildi. 480 nT’lik bir alan yoğunluğunda, üç frekansta da yönelim bozukluğu gözlemlenirken, daha düşük yoğunluklarda, 0.658 ve 2.63 MHz’de yanıtlar etkilenmedi, ancak 1.315 MHz’de şiddetli bir şekilde bozuldu. Yerel jeomanyetik alanın iki katı bir yoğunlukta (92.000 nT) testler yapıldığında, kuşlar gerçekten de 2.63 MHz’de (rezonans frekansının iki katı) yönelim bozukluğu yaşadı.

Şekil 14: 46.000 ve 92.000 nT’luk statik alan güçleri için 0.658, 1.315 ve 2.63 MHz’deki salınımlı alanlardaki yanıtlar gösterilmektedir. Zeeman yarılmasının frekansı, 46.000 nT’luk statik bir alanda 1.315 MHz ve 92.000 nT’luk statik bir alanda 2.63 MHz’dir [44].

Bu gözlemler, 1.315 MHz’deki yönelim bozukluğunun Zeeman bölünmesi frekansıyla rezonanstan kaynaklandığını düşündürmektedir. Özetle, yerel jeomanyetik alanla açılı salınımlı alanlar, Zeeman ve hiperince etkileşimlerin frekanslarıyla rezonant frekanslarda kuşların yönünü şaşırtır. Zeeman ve hiperince etkileşimlerin S-T dönüşümünü yönlendirdiği göz önüne alındığında, bu etkileşimlere karşılık gelen frekanslarda son derece hassas tepkilerin gözlemlenmesi, radikal çift mekanizmasının manyetoresepsiyona dahil olduğuna dair güçlü ancak doğrudan olmayan bir kanıt sunmaktadır.

Kriptokrom: Olası Bir Manyetoreseptör Molekülü

Kuşlarda ışık uyarımı üzerine radikal çiftleri ürettiği bilinen tek fotoreseptör molekülleri kriptokromlardır. Kriptokromlar, kuşların retinasında bulunan ve kuşların iyi yönlendirildiği ışık rengi olan yeşil-mavi ışığın emilimi üzerine uyarılan flavoproteinlerdir. Kriptokromlar ayrıca bitkilerde ve hayvanlarda da bulunmuştur.

Ancak, kriptokromların kuşlarda manyetik bilgiyi ileten duyu molekülleri olarak işlev görmesi gerekiyorsa, önceki bölümde tartışılan kriterleri karşılamaları gerekir: kuşların gözlerinde uzun ömürlü radikal çiftleri oluşturmalı ve görsel transdüksiyon sistemine bağlı reseptör hücrelerinde hizalanmalıdırlar. Avrupa karatavuklarının retinasında eCRY1a, eCRY1b ve eCRY2 olmak üzere üç tür kriptokrom tanımlanmıştır. Ek olarak, kriptokrom 1'in (CRY1) bahçe karatavuklarının retinasında bulunduğu ve bu kuşların göç ettiği gece boyunca yüksek aktivite gösteren gangliyon hücrelerinde bulunduğu gösterilmiştir.

Deneysel bir çalışma, bahçe ötleğenlerinin retinasındaki ganglion hücrelerinin, Küme N’ye belirli bir görsel yol aracılığıyla bağlandığını ortaya koymuştur. Küme N, manyetik alana yön bulma için hayati öneme sahiptir, çünkü Küme N’si tahrip edilmiş Avrupa karatavukları manyetik pusulalarını kullanarak artık yön bulamamıştır. Ek olarak, geçici soğurma ölçümleri, kriptokrom 1a’nın, 355 nm mavi ışıkla aydınlatıldığında, tipik radikal çift ömründen (1 μs) oldukça daha uzun, milisaniye ömürlü radikal çiftler oluşturduğunu göstermiştir.

Bu deneyler, kriptokromun manyetik bilgiyi aracılık eden bir fotoreseptör molekül adayı için gereken kriterleri karşıladığına dair doğrudan kanıtlar sunsa da, kriptokromların manyetik bir görme temelli, ışığa bağlı manyetoresepsiyonun temelini oluşturan moleküller olduğuna dair kesin deneysel kanıt eksikliği bulunmaktadır. Bu mekanizmanın kuşların manyetik pusula yönelimi gerçekleştirmesi için gerekli olduğu ifadesi sorgulanabilir.

Sonuçlar

Bu çalışmanın temel amacı, kuantum tutarlılığının fotosentezde enerji transferinin verimliliği üzerindeki etkisini ve kuşlarda aviyan manyetoresepsiyonunda radikal çift mekanizmasının rolünü araştırmaktı.

Kuantum tutarlılığının ve çevresiyle etkileşiminin enerji transferinin verimliliğinde önemli bir rol oynayabileceği bulundu. Bu sonuç, çeşitli deneysel kanıtlara dayanmaktadır. Bölüm 1.2'de açıklanan deneylerde tespit edilen sinyaller, popülasyon salınımları veya titreşimsel tutarlılıklardan değil, kuantum tutarlılıklarından kaynaklanıyordu. Dahası, bu tutarlılıklar, yaşam süreleri enerji transferinin zaman ölçekleriyle karşılaştırılabilir olduğundan, fotosentetik sistemlerde enerji transferini etkileyecek kadar uzun süre hayatta kaldı. Ayrıca, protein ortamının faz kaybına neden olarak tutarlılıkları yok ettiği, ancak aynı zamanda yaşam sürelerini artırdığı bulundu.

Bununla birlikte, bu deneylerde, ışık toplama anten komplekslerindeki uyarılmaların lazer darbeleri, yani tutarlı ışık kullanılarak üretildiği unutulmamalıdır. Şu ana kadar güneş ışığı gibi tutulmamış ışıkla uyarımların oluşturulduğu deneylerde kuantum tutarlılığına dair gözlemler bildirilmemiştir. Bu nedenle, bu durumda kuantum tutarlılığının enerji transferinin verimliliği üzerinde bir etkisi olup olmayacağı bilinmemektedir. Kompleksler içindeki uyarımlar için tutulmamış ışık kullanan gelecekteki deneyler, bu durumda ne olacağı konusunda ışık tutabilir.

Kuşların navigasyonunda radikal çift mekanizmasına gelince, jeomanyetik alana göre bir açıyla salınan alanların, hiperince ve Zeeman etkileşimlerinden kaynaklanan enerji seviyesi yarılmalarının frekanslarıyla rezonansa giren frekanslarda, kuşların manyetik pusula yönelimini bozabileceği gösterilmiştir. Bu frekanslardaki hassas yanıtlar, radikal çift mekanizmasının kuşların manyetik pusulasında çalıştığına dair güçlü kanıtlar sunsa da, tamamen farklı bir mekanizmayla ilgili olabilirler veya sadece basit bir tesadüf olabilirler. Gelecekteki çalışmalar bu olasılığı araştırmalıdır.

Belirli frekanslardaki yanıtlar gerçekten radikal çift mekanizmasıyla ilişkili olsa bile, bu mekanizma, kuşların gözlerinde bir reseptör molekülü varsa manyetik pusula yönelimi için önemli olabilir. Bugüne kadar, kuşlarda radikal çiftleri ürettiği bilinen tek şey kriptokromlardır. Gerekli kriterleri karşıladıkları gösterilmiş olsa da, kriptokromların kuşlarda manyetik bilgiyi aracılık eden moleküller olduğuna dair yeterli, kesin deneysel kanıt eksikliği bulunmaktadır. Bu durum, bir manyetoreseptör molekülünün varlığı ve kimliği ile ilgili açık sorular bırakmakta ve dolayısıyla kuşların manyetik pusula yönelimi gerçekleştirmesi için radikal çift mekanizmasının gerekliliğini sorgulatmaktadır.

Önümüzdeki yıllarda araştırmacılar, kriptokromların özelliklerini daha fazla inceleyerek kuş magnetoresepsiyonunda radikal çift mekanizmasının elzemiyetini araştırmalıdır. Kriptokromun kuşlarda birincil duyu molekülü olmaması durumunda, gelecekteki araştırmalar ışığa bağlı pusulanın altında yatan fotoreseptör molekülünün tanımlanması ve karakterize edilmesiyle sonuçlanabilir.

Referanslar

1. G. Fleming ve ark. Biyolojide kuantum etkileri. Procedia Chemistry, 3(1):38–57, 2011.
2. A. S. Davydov. Biyoloji ve Kuantum Mekaniği. Pergamon Press, Oxford, ilk baskı, 1982.
3. D. Abbott, P. C. W. Davies ve A. K. Pati. Yaşamın Kuantum Yönleri. Imperial College Press, Londra, 2008.
4. N. Lambert ve ark. Kuantum biyolojisi. Nature Physics, 9(1):10–18, 2013.
5. J. M. Dawlaty ve ark. Fotosentetik ışık toplama anteninde mikroskobik kuantum tutarlılığı. Philosophical Transactions of The Royal Society A, 370(1972):3672–3691, 2012.
6. M. Arndt ve ark. Kuantum fiziği biyolojiyle buluşuyor. HFSP Journal, 3(6):386–400, 2009.
7. G. S. Engel ve ark. Fotosentetik sistemlerde kuantum tutarlılığı yoluyla dalga benzeri enerji transferine dair kanıtlar. Nature, 446(7137):782–786, 2007.
8. K. Schulten ve ark. Manyetik alan modüleli tutarlı elektron spin hareketine dayalı biyomanyetik algılama mekanizması. Zeitschrift Fur Physikalische Chemie-Frankfurt, 111(1):1–5, 1978.
9. W. Wiltschko ve ark. Kuşların manyetik pusulasının mekanizması. 22nd Solvay Conference on Chemistry, 2011.
10. G. D. Scholes. Kuantum biyolojisi: fotosentezde tutarlılık. Nature Physics, 7(6):448–449, 2011.
11. Y. Omar ve ark. Biyolojide kuantum etkileri ve ışık toplama ve algılamaya uygulamaları. 2nd European Future Technologies Conference, 2011.
12. C. T. Rodgers ve P. J. Hore. Kuşlarda kimyasal manyetik algılama: radikal çift mekanizması. PNAS, 106(2):353–360, 2009.
13. C. Y. Cai ve ark. Kuantum kritikliği ile desteklenen hassas kimyasal pusula. Physical Review A, 85(2), 2012.
14. J. Cai ve ark. Kimyasal bir pusulanın manyetik hassasiyeti için kuantum sınırları. Physical Review A, 85(4), 2012.
15. A. W. Chin ve ark. Biyolojik sistemlerde tutarlılık ve tutarsızlık. Philosophical Transactions of The Royal Society A, 370(1972):3638–3657, 2012.
16. G. S. Engel. Fotosentezde kuantum tutarlılığı. 22. Solvay Kimya Konferansı, 2011.
17. A. D. Patel. Fotosentezde etkili enerji taşınması: Tutarlılık ve dolanıklığın rolleri. S. N. Bose Sempozyumu, 2011.
18. G. D. Scholes ve ark. Güneş ışığı toplama konusunda doğadan dersler. Nature Chemistry, 3(10):763–774, 2011.
19. C. Smyth ve ark. Fotosentetik ışık toplama sistemlerinde elektronik koheransın ölçümleri ve etkileri. Philosophical Transactions of The Royal Society A, 370(1972):3728–3749, 2012.
20. I. Kassal ve ark. Düzenli sistemlerde çevre destekli kuantum taşınımı. New Journal of Physics, 14, 2012.
21. J. Struempfer ve ark. Kuantum koheransı fotosentetik ışık toplama sistemlerine nasıl yardımcı olur. Journal of Physical Chemistry Letters, 3(4):536–542, 2012.
22. P. Rebentrost ve ark. Kuantum koheransı ve çevresel dalgalanmaların kromoforik enerji taşınımındaki rolü. Journal of Physical Chemistry B, 113(29):9942–9947, 2009.
23. P. Rebentrost ve ark. Çevre destekli kuantum taşınımı. New Journal of Physics, 11, 2009.
24. E. Harel ve G. S. Engel. Kuantum koherans spektroskopisi, bakteriyel ışık toplama kompleksi 2 (LH2) içindeki karmaşık dinamikleri ortaya çıkarır. PNAS, 109(3):706–711, 2012.
25. A. W. Chin ve ark. Kuantum ağlarında ve ışık toplama komplekslerinde gürültü destekli enerji transferi. New Journal of Physics, 12, 2010.
26. A. W. Chin ve ark. Işık toplama komplekslerinde yüksek verimli enerji uyarılma transferi. Journal of Chemical Physics, 131(10), 2009.
27. D. Hayes ve ark. Fenna-Matthews-Olson kompleksinde elektronik dephasingin dinamikleri. New Journal of Physics, 12, 2010.
28. G. Panitchayangkoon ve ark. Fizyolojik sıcaklıkta fotosentetik komplekslerde uzun ömürlü kuantum tutarlılığı. PNAS, 107(29):12766–12770, 2010.
29. J. Ye ve ark. Mor bakterilerdeki ışık toplama komplekslerinde eksitonik enerji transferi. Journal of Chemical Physics, 136(24), 2012.
30. G. Panitchayangkoon ve ark. Fotosentetik ışık toplama komplekslerinde kuantum taşınımının doğrudan kanıtı. PNAS, 108(52):20908–20912, 2011.
31. E. N. Zimanyi ve ark. Çoklu-kromofor agregalarda kuantum etkilerinin teorik tanımı. Philosophical Transactions of The Royal Society A, 370(1972):3620–3637, 2012.
32. A. F. Fidler ve ark. Fenna-Matthews-Olson kompleksindeki eksitonik koheransın tutarlı bir resmine doğru. Journal of Physics B, 45(15), 2012.
33. D. Hayes ve ark. Fenna-Matthews-Olson kompleksindeki elektronik koheransın vibronik ve yapısal değişikliklere karşı dayanıklılığı. Faraday Discussions, 150:459–469, 2011.
34. J. R. Caram ve G. S. Engel. Fotosentetik ışık toplama anten komplekslerinin tıkalı spektrumlarında eksitonik koheransların dinamiğini çıkarma. Faraday Discussions, 153:93–104, 2011.
35. J. Zhu ve ark. Işık toplama kompleksi II (LH2)’deki popülasyon ve koherans dinamiği. Journal of Chemical Physics, 137(8), 2012.
36. J. Zhu ve ark. Fotosentetik komplekslerde kuantum koheransının incelenmesi için değiştirilmiş ölçekli hiyerarşik hareket denklemi yaklaşımı. Journal of Physical Chemistry B, 115(6):1531–1537, 2011.
37. G. Fleming ve ark. Fizyolojik sıcaklıkta bir fotosentetik sistemde kuantum koheransının teorik incelemesi. PNAS, 106(41):17255–17260, 2009.
38. E. Collini ve ark. Ortam sıcaklığında fotosentetik deniz alglerinde tutarlı bir şekilde kablolanmış ışık toplama. Nature, 463(7281):644–647, 2010.
39. G. S. Cohen ve ark. LHCII’deki kuantum elektronik tutarlılığının zaman ölçeklerinin ve kökenlerinin aydınlatılması. Nature Chemistry, 4(5):389–395, 2012.
40. H. Lee ve ark. Fotosentezde tutarlılık dinamiği: Eksitonik tutarlılığın protein tarafından korunması. Science, 316(5830):1462–1465, 2007.
41. W. Wiltschko ve R. Wiltschko. Kuşlarda ve diğer hayvanlarda manyetik yönelim ve manyetoresepsiyon. Journal of Comparative Physiology A, 191(8):675–693, 2005.
42. T. Ritz ve ark. Kuşlarda fotoreseptör bazlı manyetosepsiyon için bir model. Biophysical Journal, 87(2):707–718, 2000.
43. J. N. Bandyopadhyay ve ark. Kuşların manyetosepsiyonunun kuantum tutarlılığı ve hassasiyeti. Physical Review Letters, 109(11), 2012.
44. T. Ritz ve ark. Kuşların manyetik pusulası, optimal yönsel hassasiyete sahip bir moleküle dayanmaktadır. Biophysical Journal, 96(8):3451–3457, 2009.
45. W. Wiltschko ve R. Wiltschko. Manyetosepsiyon. Bioessays, 28(2):157–168, 2006.
46. T. Ritz ve ark. Rezonans etkileri, kuş manyetik pusulası için radikal çift mekanizmasını göstermektedir. Nature, 429(6988):177–180, 2004.
47. R. Wiltschko ve ark. Kuşlarda manyetosepsiyon: iki tür yönsel yanıt için farklı fiziksel süreçler. HFSP Journal, 1(1):41–48, 2007.
48. M. Zapka ve ark. Göçmen bir kuştaki manyetik pusula bilgisinin görsel ancak trigeminal aracılı olmayan iletimi. Nature, 461:1274–1277, 2009.
49. R. Wiltschko ve ark. Kuşlarda ışığa bağlı iki farklı türde manyetik alan yanıtı. Current Biology, 15(16):1518–1523, 2005.
50. T. Ritz. Biyolojide kuantum etkileri: Kuş navigasyonu. 22nd Solvay Conference on Chemistry, 2011.
51. I. K. Kominis. Manyetik hassasiyet ve kimyasal pusula için dolanıklık dinamiği. Chemical Physics Letters, 542:143–146, 2012.
52. T. Ritz ve ark. 1.315 MHz salınımlı bir alan varlığında göçmen kuşların manyetik pusula yönelimi. Naturwissenschaften, 92(2):86–90, 2005.
53. M. Tiersch ve H. J. Briegel. Kimyasal pusulada dekoherans. Philosophical Transactions of The Royal Society A, 370(1975):4517–4540, 2012.
54. F. Cintolesi ve ark. 50-μT manyetik alanda hareketsizleştirilmiş bir fotoindüklenmiş radikal çiftinin anizotropik rekombinasyonu. Chemical Physics, 294(3):385–399, 2003.
55. E. M. Gauger ve ark. Kuş pusulasında sürdürülen kuantum tutarlılığı ve dolaşıklık. Physical Review Letters, 106(4), 2011.
56. H. Mouritsen ve P. J. Hore. Manyetik retina: göçmen kuşlarda ışığa bağlı ve trigeminal manyetoresepsiyon. Current Opinion in Neurobiology, 22(2):343–352, 2012.
57. H. Mouritsen ve T. Ritz. Kuş navigasyonunda manyetoresepsiyon ve kullanımı. Current Opinion in Neurobiology, 15(4):406–414, 2005.
58. H. Mouritsen ve ark. Bir kriptokrom ve kuşlarda görme tabanlı manyetoresepsiyon sisteminin keskinliği. Biophysical Journal, 99(1):40–49, 2010.
59. K. B. Henbest ve ark. Bir radikal rekombinasyon reaksiyonu üzerindeki radyo frekansı manyetik alan etkileri. Journal of the American Chemical Society, 126(26):8102–8103, 2004.
60. C. T. Rodgers ve ark. Geçici fotoindüklenmiş radikal çiftlerin düşük alanlı optik olarak tespit edilen EPR spektroskopisi. Journal of Physical Chemistry A, 109(23):5035–5041, 2005.
61. J. R. Woodward ve ark. Bir kimyasal reaksiyon üzerindeki rezonant radyo frekansı manyetik alan etkileri. Chemical Physics Letters, 272(5–6):376–382, 1997.
62. T. Biskup ve ark. Bir kriptokrom mavi ışık fotoreseptöründe fotoindüklenmiş bir radikal çiftin doğrudan gözlemlenmesi. Angewandte Chemie International Edition, 48(2):404–407, 2009.
63. A. Moller ve ark. Göçmen ötücü bir kuştaki retinal kriptokrom. Naturwissenschaften, 91(12):585–588, 2004.
64. M. Liedvogel ve H. Mouritsen. Kriptokromlar — potansiyel bir manyetoreseptör. Journal of the Royal Society Interface, 7:S147–S162, 2010.
65. H. Mouritsen ve ark. Kriptokromlar ve nöronal aktivite belirteçleri. PNAS, 101(39):14294–14299, 2004.
66. D. Heyers ve ark. Göçmen kuşlarda manyetik pusula yönelimi sırasında aktif olan beyin yapılarını birbirine bağlayan görsel bir yol. PLoS ONE, 2(9), 2007.
67. M. Liedvogel ve ark. Kimyasal manyetoresepsiyon: Kuş kriptokromu 1a mavi ışıkla uyarılır. PLoS ONE, 2(10), 2007.
68. C. Niessner ve ark. Kuşların ultraviyole/mor konileri olası manyetoreseptörler olarak tanımlandı. PLoS ONE, 6(5), 2011.

https://tr.pinterest.com/pin/877779783639516993/